外来植物入侵微生物生态学论文

１外来植物入侵的土壤微生物生态学机制

１．１菌根共生对外来植物入侵的促进作用

菌根共生体在强化植物个体对环境的适应性、提高植物营养水平以及塑造植物种群和群落结构与动态等方面均起着重要的调节作用．在菌根菌与植物相互作用过程中，一方面植物可以向菌根菌提供更多的碳水化合物，另一方面菌根菌可以为植物提供氮和磷等营养，提高植物对环境中水的利用效率，增强植物对一些病原微生物侵染的抗性．因此，外来植物若能与入侵地的菌根菌形成共生体，将大大提升其入侵潜力．目前的研究表明，菌根共生可能是促进外来植物成功入侵的一个重要原因．如ＮＩ－ＪＪＥＲ等在研究乌桕（Ｓａｐｉｕｍｓｅｂｉｆｅｒｕｍ）成功入侵的机理时发现，与土著植物相比，其根系中的丛枝菌根真菌（Ａｒｂｕｓｃｕｌａｒｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｆｕｎｇｉ，ＡＭＦ）是提高乌桕生长率、促进其进一步入侵温带湿地系统的重要原因．ＨＡＲＮＥＲ等研究了ＡＭＦ在斑点矢车菊（Ｃｅｎ－ｔａｕｒｅａｓｔｏｅｂｅ）入侵过程中的重要性，结果发现ＡＭＦ极大地促进了斑点矢车菊对氮的吸收，从而有利于其在河漫滩地的泛滥生长．目前，ＡＭＦ在外来植物入侵中的作用已被大量试验证实．如杨如意等认为菌根真菌在加拿大一枝黄花（Ｓｏｌｉｄａｇｏｃａｎａｄｅｎｓｉｓ）入侵过程中起着关键作用．ＭＡＲＬＥＲ等对入侵美国西北部草地的斑点矢车菊的研究揭示：外来植物如能与ＡＭＦ形成共生体大大提高了其入侵潜力．ＦＵＭＡＮＡＬ等在研究从北美传入法国的豚草（Ａｍｂｒｏｓｉａａｒｔｅｍｉｓｉｉｆｏｌｉａ）时发现，接种其根系中的ＡＭＦ显著增加了豚草的株高、基茎、叶片数、根生物量干重、地上生物量干重以及总生物量干重，从而进一步促进其入侵．为了说明菌根共生如何促进外来植物入侵的机理问题，ＣＡＲ－ＥＹ等采用同位素标记的方法研究了菌根共生对斑点矢车菊与本土植物爱达荷狐茅（Ｆｅｓｔｕｃａｉｄａｈｏｅｎ－ｓｉｓ）的营养竞争关系，结果表明，菌根菌通过地下菌丝网络将碳水化合物由本土植物爱达荷狐茅向斑点矢车菊进行转运，进而抑制了爱达荷狐茅的生长，促进了斑点矢车菊的入侵，但此机制是否适合于其他入侵植物尚不清楚．此外，有研究发现，本地植物与菌根菌之间存在碳素竞争，从而抑制了本地植物的生长．那么菌根菌是否对入侵植物也具有负反馈作用还需要大量的实验证明．总体而言，目前关于入侵植物与菌根菌相互关系的研究大多采用温室盆栽试验，所以仍需大量的野外证据来支持．

１．２固氮微生物共生对外来植物入侵的促进作用

土壤氮是决定生态系统稳定性的最重要因素之一．研究表明，外来固氮植物通过与土壤中的固氮微生物共生，显著提高了入侵地土壤氮的含量与可获得性，进而提高了入侵种类的丰富度．火树（Ｍｙｒｉｃａｆａｙａ）是生长于大西洋加那利群岛上的一种能共生固氮的木本植物，该植物侵入夏威夷后，与土壤放线菌Ｆｒａｎｋｉａ共生，其每年所固定的氮是本地植物固氮量的４倍，为其进一步入侵创造了有利的土壤条件．ＸＵ等在研究入侵中国西南部的外来植物紫茎泽兰（Ａｇｅｒａｔｉｎａａｄｅｎｏｐｈｏｒａ）的根际土壤特性和固氮细菌群落时发现，重度入侵地土壤的土壤肥力、固氮细菌数量和种类多样性显著高于轻度入侵和非入侵地．牛红榜等的研究结果亦显示外来植物紫茎泽兰重度入侵区土壤中氮元素的含量和土壤中自生固氮菌的数量都显著高于轻度入侵区和未入侵区．ＹＥＬＥＮＩＫ等比较了黄羽扇豆（Ｌｕｐｉｎｕｓｌｕｔｅｕｓ）和金环相思树（Ａｃａｃｉａｓａｌｉｇｎａ）２种外来共生固氮植物与入侵地土壤氮循环之间的关系，结果表明：２种外来植物均显著提高了土壤中植物的可获得性氮含量，进而有利于其进一步入侵．然而固氮植物入侵对土壤氮可获得性的影响不仅取决于其本身的生物学特性，还与被入侵生态系统的生境特征等因素有关．如入侵南非的豆科金合欢属植物金环相思树和海岸金合欢（Ａｃａｃｉａｃｙｃｌｏｐｓ），在养分充足的土壤中氮矿化速率加快，而在贫瘠土壤中却没有．此外，外来固氮植物与入侵地土壤根瘤菌共生要比与本土根瘤菌共生更有利于其生长．如ＰＡＲＫＥＲ等对由美国入侵到北澳大利亚的含羞草（Ｍｉｍｏｓａｐｉｇｒａ）的根瘤菌进行分类鉴定，结果发现，入侵的含羞草中一些根瘤菌品系完全不同于生长于美国本土的含羞草根瘤菌品系，且这些澳大利亚根瘤菌品系对含羞草的入侵具有明显的促进作用．综上，固氮微生物能提高入侵地土壤中氮的含量与可获得性，创造出有利于外来入侵植物生长的土壤微环境，促进外来植物成功入侵．

１．３土壤病原微生物的释放有利于外来植物入侵

尽管“天敌逃避假说”遭遇了一些研究的挑战，认为入侵植物逃避天敌不一定会提高入侵植物对群落的破坏作用，因而“天敌逃避假说”可能不是外来植物成功入侵的重要机制．然而，该假说目前仍然是最能解释外来植物成功入侵的重要机制之一．该假说认为外来植物的成功入侵是因为其在入侵地成功逃避了本土的天敌（主要指食草性动物），从而充分发挥了其潜在的竞争优势．最近的研究进一步认为外来入侵植物逃避的天敌还包括原产地的土壤病原菌、寄生虫、食根性原生动物等微生物．ＫＬＩＲＯＮＯＭＯＳ通过接种病原体进入灭菌与未灭菌的土壤来研究入侵植物和本土植物的生长与病原体侵染的关系，结果表明，土壤病原微生物对本土植物具有负反馈作用．ＣＡＬＬＡＷＡＹ等研究了入侵植物斑点矢车菊在本土与入侵地土壤上的生长与土壤微生物群落总体作用之间的关系，发现在未灭菌的本土土壤上栽培斑点矢车菊，其生长速度明显低于灭菌的本土土壤，而斑点矢车菊栽培在入侵的未灭菌的北美土壤上，其生长速度明显地高于灭菌的土壤．由此推测：本土土壤病原微生物的侵染对斑点矢车菊的生长具有负反馈作用，而在入侵地由于缺乏相应的土壤病原微生物，斑点矢车菊的入侵更容易．ＶＡＮＤＥＲＰＵＴＴＥＮ等在研究入侵博茨瓦纳共和国稀树干草原的印度蒺藜草（Ｃｅｎｃｈｒｕｓｂｉｆｌｏｒｕｓ）时指出，逃避本土土壤病原微生物也许是其成功入侵的原因．“天敌逃避假说”是基于扎实的生态学理论提出的，但该假说也有自身的局限性．ＢＥＣＫＳＴＥＡＤ等在研究入侵美国加州的欧洲海滨草（Ａｍｍｏｐｈｉｌａａｒｅ－ｎａｒｉａ）时发现，入侵地与原产地的土壤微生物对欧洲海滨草的生长均表现为负反馈作用．也有研究表明，入侵植物在入侵地可以通过富集对本地植物有害的土壤病原菌来影响本地植物的生长，从而成功入侵．如ＭＡＮＧＬＡ等［５２］发现入侵印度的飞机草（Ｃｈｒｏｍｏ－ｌａｅｎａｏｄｏｒａｔａ）可以富集入侵地土壤生态系统中的土传致病真菌－半裸镰刀菌（Ｆｕｓａｒｉｕｍｓｅｍｉｔｅｃｔｕｍ），抑制本地植物生长，促进其成功入侵．

１．４土壤微生物群落总体结构的改变促进外来植物进一步入侵

在土壤总群落结构与功能水平上，土壤微生物群落组成与地上植物群落组成密切相关．外来植物入侵常常导致本土植物群落组成剧烈改变，进而引起根系分泌物和凋落物的化学组成发生变化，最终使土壤微生物群落结构发生相应的演替，且改变后的土壤微生物群落有利于外来植物的进一步入侵．目前，关于土壤微生物群落与入侵植物相互作用的研究主要集中于以下２个方面：

（１）外来植物入侵与土壤微生物群落具体组成的关系．ＳＩ等在研究南美蟛蜞菊（Ｗｅｄｅｌｉａｔｒｉｌｏｂａｔａ）入侵程度与其根际土壤微生物群落结构的关系时，发现轻度和重度入侵显著增加了南美蟛蜞菊根际土壤真菌群落的丰富度，而对细菌群落未造成明显影响．此外，南美蟛蜞菊的入侵也对参与土壤氮循环的微生物群落结构产生了明显影响．ＫＯＵＲＴＥＶ等研究了日本小檗（Ｂｅｒ－ｂｅｒｉｓｔｈｕｎｂｅｒｇｉｉ）和柔枝莠竹（Ｍｉｃｒｏｓｔｅｇｉｕｍｖｉｍｉｎｅｕｍ）的入侵对土壤微生物群落结构的影响，结果表明２种植物的入侵显著改变了土壤微生物的群落结构，尤其是代表细菌与菌根菌的脂肪酸含量均随着入侵的深入显著提高．ＢＡＴＴＥＮ等研究了外来植物黄矢车菊（Ｃｅｎｔａｕｒｅａｓｏｌｓｔｉｔｉａｌｉｓ）和钩刺山羊草（Ａｅｇｉｌｏｐｓｔｒｉ－ｕｎｃｉａｌｉｓ）与土壤微生物群落结构的关系，发现植物入侵显著提高了土壤硫还原细菌、硫氧化细菌等的脂肪酸含量．此外，我国学者对紫茎泽兰和薇甘菊（Ｍｉｋａ－ｎｉａｍｉｃｒａｎｔｈａ）的研究也得到了类似的结论．

（２）外来植物入侵与土壤微生物群落多样性的关系．外来植物之所以能成功入侵是因为其能够促进根际土壤微生物群落结构的演替，进而创造出有利于自身生长的土壤微环境，从而加快了入侵进程．ＤＵＤＡ等和ＬＩ等的研究表明，盐生草（Ｈａｌｏｇｅｔｏｎｇｌｏｍｅｒａｔｕｓ）和薇甘菊入侵均显著提高了土壤微生物群落的功能多样性．针对土壤微生物群落结构多样性，祖元刚等研究了喜树（Ｃａｍｐｔｏｔｈｅｃａａｃｕ－ｍｉｎａｔａ）替代紫茎泽兰过程中根际微生物的群落特征，结果表明，紫茎泽兰的入侵显著提高了土壤真核微生物群落的多样性，对细菌多样性没有明显的影响．这些研究结果的差异一方面可能与采用的研究方法有关，另一方面也可能与研究的入侵植物种类有关．

１．５土壤微生物群落功能改变对外来植物进一步入侵的作用差异

土壤微生物群落的功能主要表现在对有机物的矿化作用和无机物的转化，并由此影响着土壤营养的可获得性，而土壤营养的可获得性又直接影响着植物的个体生长和种群或群落动态．现有研究表明，外来植物有选择地改变土壤微生物群落的某种功能可能是其成功入侵的重要机制之一．如ＢＡＪＰＡＩ等证实：与非入侵地土壤相比，紫茎泽兰入侵地土壤具有较高的微生物活性和速效氮含量，对紫茎泽兰生物量积累具有积极的作用．ＬＯＲＥＮＺＯ等发现，银荆（Ａｃａｃｉａｄｅａｌｂａｔａ）的入侵使土壤碳、氮和可交换磷含量持续增加，从而为银荆的进一步入侵创造了有利的土壤营养条件．ＳＵＮ等发现，紫茎泽兰的重度入侵显著增加了土壤总磷和硝态氮含量．ＥＨＲＥＮＦＥＬＤ等分别研究了入侵植物日本小檗和柔枝莠竹对土壤微生物群落功能的影响，结果表明，伴随着植物入侵，土壤总氮的矿化作用和硝化作用均显著提高，从而为植物的进一步入侵创造了有利的营养条件．不同入侵植物对土壤微生物功能的影响不尽相同，如ＥＶＡＮＳ等研究了旱雀麦（Ｂｒｏｍｕｓｔｅｃｔｏｒｕｍ）入侵对草地氮素营养动态的影响，结果表明，旱雀麦通过提高氮素在植物体中的滞留量而降低了土壤氮的可获得性，从而降低了土壤总氮的矿化速率．ＤＲＥＮＯＶＳＫＹ等研究了钩刺山羊草入侵与土壤营养循环之间的关系，结果表明，植物入侵显著降低了入侵土壤中碳与氮的循环．这些研究结果的差异一方面可能与研究的入侵植物种类有关，另一方面也可能与入侵生境有关．因此，今后要扩大外来植物种的研究范围，探索不同物种入侵与土壤微生物群落的功能关系，为揭示入侵机理提供更多的证据．

２植物入侵的内生菌生态学机制

植物内生菌（ｅｎｄｏｐｈｙｔｅ）泛指那些在其生活史中的某一段时期寄居在植物体内，对植物组织没有引起明显病害症状的微生物，包括那些对宿主暂时没有伤害的潜伏性病原菌、菌根菌以及营表面生的腐生微生物．植物内生菌可增强宿主的抗逆性、抗病性、抗虫性、提高植物的生产力，以及对其他植物的排斥性等，但大多数研究都是针对本土植物进行的．近年来，研究者开始从内生菌的角度研究外来植物成功入侵的相关机理．有研究证明，内生菌能够增强入侵植物的入侵性，如ＳＨＩＰＵＮＯＶ等发现，入侵北美草原的斑点矢车菊体内定居了多种内生真菌，并且部分内生真菌直接提高了斑点矢车菊在入侵地的竞争力，进而增强其入侵性．ＡＳＣＨＥＨＯＵＧ等研究了内生真菌对入侵植物斑点矢车菊化感作用的影响，发现感染内生真菌的斑点矢车菊对本土植物（Ｋｏｅｌｅｒｉａｍａｃｒａｎｔｈａ）的化感强度很高，感染数是没感染数的２倍多，从而进一步提高了斑点矢车菊的竞争能力．此外，假高粱（Ｓｏｒｇｈｕｍｈａｌｅｐｅｎｓｅ）体内定居多种内生固氮细菌，这些内生固氮细菌的存在进一步提高了土壤中碱金属（Ｃａ２＋、Ｍｇ２＋、Ｋ＋、Ｎａ＋）、微量元素（Ｚｎ２＋、Ｆｅ３＋、Ｃｕ＋、Ｍｎ２＋）以及可被利用的氮、磷元素的浓度，从而提高了假高粱的入侵能力．此外，人们还发现，内生菌的存在可以通过改变入侵植物的根际微生物群落结构来修饰其入侵性．如ＲＵＤＧＥＲＳ等发现内生真菌（Ｎｅｏｔｙｐｈｏｄｉｕｍｃｏｅｎｏｐｈｉａｌｕｍ）的存在提高了外来植物高羊茅（Ｌｏｌｉｕｍａｒｕｎｄｉｎａｃｅｕｍ）根际微生物群落的多样性，从而进一步促进其入侵．然而，人们也发现了一些相反的结果．如ＮＥＷ－ＣＯＭＢＥ等发现斑点矢车菊体内的部分内生菌是病原菌，这些病原菌的存在抑制了斑点矢车菊种子的发芽、生长，并延缓其开花．不难看出，植物内生菌在外来植物入侵过程中可能起至关重要的作用，尤其是对入侵植物的促进作用．因此对入侵植物与其内生菌之间的相互作用开展深入研究可能会发现新的规律，为控制入侵植物提供新的解决途径．

３入侵植物的微生物学机制研究面临的问题

国内外关于外来植物入侵的微生物学机制研究也发挥了重要作用，但仍然存在一些问题：

（１）由于入侵植物的种类不同，与土壤微生物群落相互作用的过程与机理亦不尽相同，争议仍然存在，目前很难提炼出具有普遍意义的结论；

（２）在外来植物入侵的过程中，入侵植物与入侵地土壤微生物间必然存在一定的营养竞争关系，这种竞争关系在外来植物入侵过程中究竟发挥了怎样的作用，至今尚不明确；

（３）对入侵植物的生物防治研究主要集中于食草性动物，将土壤病原微生物用于入侵植物防治的成功案例尚少有报道．尽管我们可能面临生态安全的挑战，但通过对土壤病原微生物的筛选、优化，仍可能获得生态安全系数较高的菌种，因而笔者认为该方向应当成为目前亟须探索的课题．当前，虽然入侵植物与土壤微生物之间的关系已经引起了我国生态学者的重视，但与国外相比，有关内生菌与入侵植物相互作用的研究资料仍较少，要赶上该领域的研究步伐，我国入侵生态学研究的路还很长。

作者：管铭 潘小翠 张崇邦 王江 单位：台州学院